La grandiosa costruzione formata da una cinta muraria poligonale merlata alla guelfa, da quattro torri e dal mastio triangolare che ha rappresentato per secoli (insieme con Montalora) il più importante insediamento militare posto sulle sponde del lago Trasimeno, fu iniziata nel XII secolo sulle rovine di una precedente fortificazione distrutta nel 1091 da Enrico IV (1050-1106) di Franconia.Nel 1196 subì notevoli danni durante la guerra tra Perugia e Arezzo. 

Nel 1249 vi s’insediò una guarnigione militare con un castellano. Nel 1258 gli aretini occuparono Cortona obbligando gran parte della popolazione a fuggire: ben 428 famiglie andarono ad abitare a Castiglione del Lago. Nel 1297 i magistrati perugini decisero di fortificare l’abitato e l’anno successivo deliberarono di costruire una rocca all’interno del castello per difendere con più efficacia gli abitanti. Nel Trecento vide gli interventi di frate Elia Coppi da Cortona e del l’architetto senese Lorenzo Maitani (1325). La rocca nel 1312 fu occupata da Enrico VII (1275-1313) di Lussemburgo, re di Germania, sceso in Italia nel tentativo di restaurarvi la pace; nel 1352 subì un lungo assedio da Bartolomeo Casali (1363), signore di Cortona. Nel 1375, insieme a Piegaro, Panicale e Paciano, fu data in feudo dall’imperatore Carlo IV di Lussemburgo (1316-78) a Guglielmo di Beaufort, nipote di Clemente VI (Pietro Roger. 1342-52) e fratello di Gregorio XI (Pietro Roger de Beaufort, 1370-78); quest’ultimo conosceva bene l’Umbria per aver studiato presso l’Università di Perugia nel 1349 sotto la guida di Baldo degli Ubaldi. La notte di Natale del 1393 la rocca fu attaccata da milizie viscontee comandate dal capitano di ventura Giovanni da Pietramala il quale, dopo aver cacciato tutta la gente, bruciò l’archivio della comunità. Contro di lui si mobilitarono Biordo Michelotti e Ugolino Casali che la riconquistarono in poco tempo. Biordo pretese per la spedizione 14.000 fioriti d’oro ma Perugia, non essendo in grado di farvi fronte, gli diede in compenso il possesso del castello di Montalera insieme con la posta di Panicarola. Nel 1394 gli abitanti ottennero l’esenzione dalle tasse per portare a termine i lavori di costruzione del cassero.
  

Nel 1410 Braccio Fortebracci tentò un colpo di mano per conquistare la fortezza, riuscendovi soltanto nel 1416. Nel marzo 1495 alcuni fuoriusciti oddeschi (Bernardino Ranieri di Schifanoia, Giulio Cesare Della Staffa, Agamennone II Arcipreti) aiutati da milizie senesi tentarono di occupare la rocca ma, pur essendo riusciti a penetrare nel paese, l’impresa falli poiché il castellano, fedele ai Baglioni, non cedette né alle minacce di assedio né a considerevoli offerte di denaro. Sconfitti definitivamente i Degli Oddi nel 1501, Giampaolo Baglioni vi stabilì la propria residenza nel 1503, provvedendo a restaurare e ad ampliare il complesso; i lavori proseguirono anche sotto il figlio Malatesta IV Baglioni e furono ultimati da Ascanio I Della Corgna (1516-71) il quale, poco prima di morire, migliorò i vecchi Statuti che restarono in vigore fino al XVIII secolo. Nel 1515 s’incontrarono a Castiglione per trascorrere insieme un periodo di riposo papa Leone X (1513-21) e Francesco I di Valois (1494-1547), re di Francia, che era sceso in Italia sconfiggendo a Marignano (1515) le truppe mercenarie svizzere. Dopo qualche giorno i due s’incontrarono ufficialmente a Bologna e, malgrado il parere contrario dei cardinali, conclusero un trattato di pace nel quale venne limitata l’autonomia dell’alto clero francese. Nel 1540 Castiglione approfittò della grande confusione amministrativa che regnava a Perugia per passare sotto la Santa Sede. Così per alcuni anni non furono pagate tasse (nemmeno quella del sale) né al comune, né al papa, finché il cardinale Ascanio Sforza, con proprio decreto, ne ripristinò l’obbligo. Giulio III (Giovanni Maria Ciocchi del Mon­ te, 1550-55) elevò il luogo a marchesato nel 1550 dandolo in giurisdizione alla sorella Giacoma (in cambio di un prestito di 12.000 scudi d’oro pro presidio militum contra hereticos et manu t tm an Ccmcilii Tridentini) e al nipote Ascanio I Della Corgna, condottiero e ingegnere militare, sotto i cui discendenti restò fino al 1647 quando, dopo la Guerra Barberina (1641-44), fu annesso direttamente alla Camera apostolica e dato in affitto. Ascanio I (1516-71) di Francesco e Giacoma del Monte, generale delle milizie fiorentine di Cosimo II de’ Medici (1519-74) e comandante di 400 perugini della flotta cristiana a Lepanto nel 1565, marito di Giovanna Baglioni, sostituì nel 1554 alcune torri della rocca con bastioni cilindrici provvedendo anche a creare all’interno della cinta muraria una serie di giardini all’italiana. Fece erigere, sembra su disegno di Jacopo Barozzi detto il Pignola, il pa­lazzo signorile oggi sede del municipio, restaurando ed ampliando edifici trecenteschi. Anche se aveva perduto nel 1536 l ‘occhio destro durante la battaglia contro le truppe spagnole a Casale Monferrato, fu tenuto sempre in grande stima e considerazione per il valore e l’abilità strategica; Ascanio I contribuì in qualità d’ingegnere militare a progettare i piani di rafforzamento di Castel Sant’Angelo, ma nel giugno 1565 vi fu imprigionato per accuse legate alla sua ostinazione di voler allargare i suoi domini di Castiglione del Lago sino a Città della Pieve; Pio IV (1559-65) lo liberò il 3 luglio 1565. Dall’unione con Giovanna Baglioni non nacquero figli; una sua figlia illegittima, Giulia, si maritò con Ferrante di Camillo (1528-57) Vitelli, uomo di natura pessima e bestiale, tanto che Ascanio I fu costretto a riprenderla in casa per salvarla dalle percosse del marito. Adottò allora Diomede I Della Penna (1596), figlio della sorella Laura e di Ercole Della Penna, facendolo entrare in possesso di tutti i diritti ereditari. Diomede I (soprannominato dai sudditi arbiter elegantiarum e il marchese d’oro), nominato da Clemente VIII (1592-1605) generale di Avignone, fece del suo palazzo in Castiglione del Lago un vero salotto letterario, chiamato Gli Orti di Mecenate; aveva sposato Porzia Colonna, nipote del cardinale Marcantonio Colonna. A Diomede I morto a Città della Pieve il 3 ottobre 1596 successe il figlio Ascanio II (1571-1606) che chiamò a corte Cesare Caporali (1531-1601) con l’incarico di comporre in suo onore alcuni poemetti; egli inasprì le tasse per sopperire alle spese di palazzo tanto da suscitare forti malumori nella popolazione; sposò Francesca Sforza dalla quale ebbe Fulvio II, Federico, Fabio (pittore), Diomede II (vescovo) e Artemizia. Nel possedimento di Castiglione del Lago subentrò quindi il primogenito Fulvio II (1589­ 1647), marito di Eleonora de’ Mendoza e di Teresa di Dudley, considerato frivolo, inetto e sanguinario; ebbe da Paolo V il titolo di duca nel 1617, ma nel 1643 fu processato e condannato alla pena capitale per omicidio (sentenza mai eseguita). Sua sorella Artemizia, sposò nel 1619 in seconde nozze Giacopo Baldeschi.La rocca, dopo la morte di Fulvio II, passò sotto la giurisdizione della Camera apostolica e nel 1860 al comune di Castiglione del Lago. Riferisce Alberto Grohmann: “Nell’impianto urbano basato su uno schema a scacchiera, con un modulo a base quadrata ripetuto sei volte, si rintraccia chiaramente il numero 3. Il centro abitato, infatti, ha tre piazze, tre strade principali, tre porte, ed anche il mastio della torre ha pianta triangolare”.