La costruzione della chiesa attuale, su un preesistente edificio (1192), fu iniziata nel 1292 col contributo del Comune, a sancire l’importanza dell’insediamento dei Francescani a Todi, e si protrasse fino al XV secolo.

La facciata, rimasta incompiuta nella parte superiore, fu realizzata tra il 1415 e il 1458 da Giovanni di Santuccio di Firenzuola, coadiuvato dal nipote Bartolo di Angelo.

Nella parte inferiore lo spazio è suddiviso verticalmente da sei lesene che inquadrano i tre portali. Fulcro della composizione è il portale maggiore (1424-36), a sesto acuto, decorato nello strombo con colonnine tortili a esclusione della cornice esterna, ornata di sculture raffiguranti, ai lati personaggi del Vecchio e del Nuovo Testamento, stimmate di S. Francesco, S. Fortunato, e intorno al lunettone un coro di tredici santi.

Ai lati, entro due edicole gotiche, l’Arcangelo Gabriele e la Vergine annunciata (le colonnine che chiudono frontalmente la seconda sono moderne e improprie), sculture attribuite alla cerchia di Jacopo della Quercia.

INTERNO (visita: 8.30-12.30 e 15-19). A sala ipostila, si compone di tre navate di pari altezza tutte voltate a crociera. Nelle navate laterali si aprono sette cappelle sul lato destro e sei su quello sinistro. Al 1° pilastro sinistro, acquasantiera ricavata da due capitelli sovrapposti: il superiore (prima metà del sec. XIII), raffigurante il Mistero dell’Eucarestia, con Gesù dalla cui bocca fuoriescono spighe di grano e grappoli d’uva, probabilmente è pertinente alla chiesa preesistente.
NAVATA DESTRA Nella la e nella 3a cappella, frammenti di affreschi, rispettivamente del XVII e del XV-XVI secolo. Nella 4a, di S. Michele Arcangelo, giuspatronato della famiglia Paolucci: alla parete dietro l’altare, Madonna col Bambino e angeli, frammento di affresco eseguito nel 1432 da Masolino da Panicale; alla parete dietro l’altare, Madonna in trono col Bambino fra i Ss. Girolamo e Giorgio, affresco datato 1506. Nella 6a cappella, di S. Francesco d’Assisi, giuspatronato della famiglia Astancolle, ciclo di affreschi (c. 1340) di un seguace umbro di Giotto (Bastiano?): alla parete destra, Stimmate di S. Francesco e L’accertamento delle stimmate (molto frammentari; la composizione e l’iconografia sono riprese dal ciclo della Basilica superiore di S. Francesco ad Assisi); sulla parete dietro l’altare, Crocifissione; alla parete sinistra, sulla lunetta, S. Francesco rinuncia ai beni. La 7a cappella, della SS. Annunziata, è decorata con stucchi ad altorilievo di un seguace romano dell’Algardi.

CAPPELLA GREGORIANA o del Sacramento. Si apre in fondo alla navata destra. All’altare in legno scolpito (1758), Incoronazione della Vergine con l’arcangelo Michele e i Ss. Pietro, Giovanni Battista e Paolo, pala centinata di Andrea Polinori (firmata e datata 1618) proveniente dalla chiesa di S. Maria della Consolazione; sulla parete di fronte, Madonna in trono col Bambino, affresco di Niccolò di Vannuccio (firmato e datato 1400). Nel presbiterio, coro ligneo scolpito e intagliato da Antonio Maffei (1590).

NAVATA SINISTRA La 5a cappella, del SS. Crocifisso, è decorata con affreschi del 1340 c., attribuiti a un pittore umbro, raffiguranti il Banchetto di Erode e, nella lunetta, Presentazione di Giovanni al Tempio. La 3a cappella, dell’Assunta (già Accursi), è interamente decorata con affreschi e tele di Andrea Polinori: a destra., Incoronazione della Vergine; sull’altare, Assunzione (opera dei fratello Giovanni Antonio); a sinistra, Presentazione di Maria al Tempio; nella volta, la Natività e Annunciazione; nei pennacchi, Salomone, Geremia, Mosè e David. Nella cripta, tomba di Jacopo de’ Benedetti, il poeta più noto come Jacopone da Todi (m. 1306 a Collazzone).